「何をそんなに怯えているの…？」立凪タクトの「コールドウォーカー」として、「PSYクオリアゾンビ」を増やし続けるコーリン。仲間との絆を守るため、戸倉ミサキが戦いを挑む。2人の激闘の末、先導アイチと石田ナオキの意識が戻るも、どこか様子がおかしい。「軽々しく私に触れるな！」危機を察知し、櫂トシキも宮地学園に向かおうとするが、その行く手を伊吹コウジが遮るのであった。
今より少し未来の話。世界のカードゲーム人口は数億人を越え、生活の一部として当たり前のものになっていた。その中でも世界的なブームを巻き起こしているカードゲーム、それが「ヴァンガード」だ！先導アイチは、ヴァンガードカードの中でも最も貴重とされている「ブラスター・ブレード」を切り札として、運命のライバル・櫂トシキとのカードファイトに挑む!!
近未来カードゲーム「ヴァンガード」にのめりこむ先導アイチ。ヴァンガードファイトを繰り返す中で、アイチは数多くの仲間と出会い、成長していく。しかし、そんなアイチたちの前に、「ヴァンガード」を『ゲーム』ではなく『決闘』と定義する集団『フーファイター』が立ちふさがる！アイチたちは『決闘』に打ち勝つことはできるのか!? そして徐々に明らかになる櫂トシキの過去とは!?
先導アイチたちの前に立ちふさがる最強集団『フーファイター』。彼らは「ヴァンガード」を『決闘』と称し、カードショップを次々と支配していく。そこに現れたのは最強のカードファイター・レン。レンはカードの声が聞こえる能力「PSYクオリア」を操り、君臨していた。カードショップを守るため、仲間たちと『フーファイター』相手にカードファイトを続けるアイチ。そんな彼に、「PSYクオリア」が発現する…。
「フーファイター」四天王とのヴァンガードファイトの中で先導アイチは特殊能力「PSYクオリア」を発現させるが、コントロールができず副将のテツに完敗した。そんな中、櫂トシキはこの戦いに終止符を打つ為、「フーファイター」のボス、雀ヶ森レンのアジトに乗り込んだ…。明かされる櫂とレンの因縁。そして頂上決戦に今、決着がつく！ そのときアイチは!?
ヴァンガード最強集団『フーファイター』のボス・雀ヶ森レンは、1度として勝てなかった櫂トシキについに勝つ！レンの次のターゲットは、櫂に1度勝ったことのある先導アイチ。戦いを止めようとする櫂だったが、アイチは自分の成長を示すため、戦うことを決意する。PSYクオリアに導かれた者同士の戦いが始まった!
先導アイチはヴァンガードファイト アジアサーキット大会個人戦で優勝を果たした！中学校を卒業し、宮地学園に進学したアイチだったが、学園ではヴァンガードがまったく流行っていない!?そこでカードファイト部を作ろうと部員を募集するのだが…。新たな仲間や強敵と出会う“新章”ついにスタート!
ミサキの加入で本格的に始動した宮地学園カードファイト部。コーリンが提案した雀ヶ森レンの福原高校との交流試合で、ヴァンガード甲子園の存在を知る。新たな挑戦に心を躍らせる一同。しかし、そんな彼らの前に謎の男・伊吹コウジが立ちはだかる。「キサマは・・・ブラスター・ブレードを持っていいるのか・・・？」櫂トシキをヴァンガードの世界に先導したという伊吹。彼の操る新能力「デリーター」とは!?
伊吹コウジの「デリーター」により霊体、スピリットを消去されて、“運命の指揮者”となった立凪タクト。豹変した「タクト」は、“PSYクオリア”の能力をカードファイターたちに感染させる。「私・・・と戦いなさい・・・レン・・・様!!」PSYクオリアゾンビ化した鳴海アサカは、自らの意に反して雀ヶ森レンに挑む。脅威の力を得たアサカは、レンを絶体絶命の窮地に追いやる。そして、暴走する“力”は先導アイチにも牙を剥く
蔓延する「PSYクオリアゾンビ」。そして、それすらも「デリート」する力を持つ伊吹コウジ。先導アイチの日常は、異質の「力」により蝕まれていく。「僕に・・・戦わせて!」仲間を守るために、「運命」に巻き込まれていくアイチ。しかし、呪いに囚われた石田ナオキとファイトの末に――。
