その昔、霊感の強い烏森家の殿様が妖しげなものを呼びよせてしまったために、それを退治する結界師が生まれた。かつての城跡に建つ私立・烏森学園を舞台に、400年後の現在も跋扈（ばっこ）し続ける妖怪に立ち向かう墨村家と雪村家の若き後継者、良守と時音の活躍を描く妖結界バトルストーリー！！
扇一族による神佑地狩りが相次ぐ中、いつものように夜の見回りに出た良守。影宮と秋津に校舎屋上で自作ケーキをふるまったりしていると、突如上空から地蔵のような姿をした土地神が現れる。地上にいた時音ともども成り行きを見守ってると、その土地神は凄まじい邪気を放ち、血の雨を降らせ始めて…。
烏森を守るためとはいえ、重罪とされる「土地神殺し」をした時音のもとに、裏会検察室の2人組が身柄拘束にやってきた。事情を聞くだけと言いながら、かなり強引な形で「断頭島」と呼ばれる湖上の隔離島に連行された時音。一方それを聞いた良守はいてもたってもいられず…。
断頭島を脱出しようとする時音と夕上は、炎上寺彩子の追跡を受けるも、そこに良守が現れて危機を救い、合流を果たす。行く手には新たな敵・夜城が立ちはだかり、背後からの彩子と挟み撃ちに遭う状況だが、逆上している彩子は単独で攻撃しようとする。しかし、味方であるはずの夜城から見えない攻撃を受けた彩子は…。
裏界総本部より派遣された氷浦のことを、いまだ信じられずにいた良守。そんな中、烏森に2体の妖が出現、良守は氷浦の腕を試すため、妖1体を任せることに。一方それを見ていた影宮は、妖に違和感を感じ、裏がないか探っていたところ煙の中に2つの人影を見つけて…。
暴走した烏森の力の影響で、吸血鬼に変化して暴れ出した秀。氷浦は良守との約束を守り、秀を傷つけず押さえつけることに成功する。そして事態が落ち着いたあと、良守は烏森の主と直接会話したことをみんなに話す。それは「この土地に飽きたから外に出たい」と言う烏森をなだめたという内容で…。
以前に烏森へやってきた予言者の巫女が、再び良守たちの前に現れた！彼女の名は、裏会の極秘組織「蛇の目」に所属するサキ。彼女は「裏会の残酷な未来」を変えようとした主人の指示で全国の神佑地を回っていたが、組織に戻ったサキを待っていたのは主人の死だった…。
再び烏森を襲撃してきた2人組の女術者。その1人・カケルの術により、学校が敷地ごと宙に浮かび上げられた！宙に浮いた校庭で、良守と時音がカケルと対峙していると、壱号と呼ばれる男と氷浦が相次いで駆けつけてくる。しかもカケルたちは氷浦のことを「参号」と呼び、この間まで自分たちの仲間だったと言い出して…。
突如現れた日永の刺客・零により、烏森襲撃の黒幕が夢路だと知った正守。一方、烏森では、近隣の街ごと破壊しようとするミチルとカケルの術を止めるべく、夜行まじない班が奮闘中！対して、良守たちの前には壱号と弐号が立ちはだかり苦戦をしいられていたが、なぜか良守は動じず瞑想状態で…。
蒼士が扇七郎に斬られた！逆上した良守に烏森が助力を囁き、異常に膨れ上がった力は暴走状態へ。黒芒楼の火黒と戦った時をもはるかに超える制御不能な力…このまま良守は烏森の力にのまれてしまうのか！？一方、幹部が次々に殺られた裏会十二人会の中で正守は己が権限を拡大。総帥に対する反攻の糸口を探し始める…。
地下より現れし漆黒の天守閣内へ母・守美子と共に潜入した良守達。異形の者達が闊歩する城の内部で殿の居場所を求めて彷徨う一行だが、気配はすれど肝心な姿が見当たらない。そんな時、何かに気付いた良守のとった意外な行動とは！？そして、物語の歯車は激しく動き出し、結界師達の運命にも大きな変化が起ころうとしていた…。
