美空小学校の１学期も今日で終わり。どれみは通信簿をドキドキしながら開きます。成績が上がっていれば、夕食は大好物のステーキ！ でも…ステーキさん、さようなら…。ガックリしたところを小竹にからかわれて、いつものように大ゲンカ。その小竹たちは、ないしょの冒険旅行を計画しているみたいです。男の子ってバカみたい。自転車に乗って富士山にのぼるなんて、ぜったいムリにきまってるよ。 腹の虫がおさまらないどれみも、計画のことは気になるようで、魔女見習いに変身してこっそりついていくのですが…。一夏の冒険に、甘酸っぱい初恋の想い出。大切な人の涙と絆、愉快な日々と出会いと別れ…。おジャ魔女たちのナイショの物語が始まります。
ついに魔女にしてもらうことを女王様と約束したどれみたちは、魔女界からの報せを毎日首を長くして待っていた。しかし何の連絡もないまま、とうとう新学期を迎えてしまう。始業式の朝、どれみたちが学校に行くと、金色の髪をした可愛い女の子が待っていた。女の子はどれみのことをよく知っているようだが、どれみはその子に見覚えがない。首をかしげていると、女の子はとんでもないことを言った。何と、自分はハナちゃんだというのだ。ハナちゃんはどれみたちと一緒に学校に通うため、自分に魔法をかけて６年生になってしまった。しかも、そのために魔力を使いすぎて、大切な水晶玉を割ってしまったらしい。美空小学校での最後の一年は、人間界の常識なんて少しも気にしないハナちゃんを加え、大騒ぎのうちに幕を開ける！
小学５年生の神原拓也は、弟の誕生日の日に携帯へ“未来を決めるゲーム”という謎のメールを受け取る。直感的にそのメールに何かを感じた拓也は指示通り駅に向かった。その途中、同じメールを受け取った謎の少年と共に、拓也は地下にある謎の電車へと乗り込む。電車の中には卓也のほかに、織本泉、柴山純平、氷見友樹という３人の子供たちも乗っていた。やがて電車は異世界であるデジタルワールドへと到着する。電車の正体はトレイルモンというデジモンだったのだ。到着した場所で眠っていた火のスピリットに選ばれた拓也は、火の闘士・アグニモンへと“スピリットエボリューション”する。デジモンへと進化する能力を手に入れ、伝説の十闘士の一人となった拓也。こうして泉、純平、友樹に加えて、そこで出会ったボコモンとネーモン、そして謎の少年・源輝二と共に、デジタルワールドを旅する冒険が始まる。
ハナちゃんを救うため魔法の水晶玉を失ってしまい、普通の女の子に戻ったどれみたち。自らを犠牲にして子供を守る無償の愛に免じて魔女に戻しては？と提案する女王様だが、元老院の魔女６人に反対されてしまう。水晶玉を持たないどれみたちが魔女になるためには6人の魔女が出す試験にすべて合格しなくてはならない。新しい仲間として‘ももこ’が加わって再び魔女見習いになったどれみたち。さて、難関を乗り越えて立派な魔女になることができるのか……？？
決して逃げない、ぜったい諦めない。自分達の未来だから・・・――故郷であるタラークとメジェールに刈り取りの危機が迫っていることを知ったニル・ヴァーナの乗員達。彼らは危機を救うため、故郷への旅を急ぐ。途中、回収した脱出ポッドの中には奔放な少女「ミスティ」がコールドスリープしていた。彼女の乗っていたポッドに隠されていたメッセージにより、明らかになる驚くべき地球の現状と刈り取りの事実。そしてニル・ヴァーナの心臓部である青いペークシスとは全く別の、「負の感情」にリンクしている赤いペークシスが地球にあることを知る。戦闘を重ねるごとに攻撃力を上げていく敵の前に、本当の戦いはこれからだったことに気づくヒビキたち。ますます熾烈を極める敵の猛攻に、ヴァンドレッドはいよいよ最終形態へ！？はたして彼らは故郷を救えるのだろうか・・・・・・そして地球人の本当の目的は・・・？
貴方は覚えていますか？思春期のときめきを・・・――タラークの戦艦イカヅチを襲ったマグノ率いるメジェールの海賊船は、暴走したペークシスによってイカヅチの旧艦区と合体・融合させられ、戦艦ニルヴァーナになってしまった。地球の侵攻を知ったヒビキやディータ達は、その危機を知らせるべく、敵対しているハズの男女の呉越同船とも言える母星への帰還の旅が始まる・・・。
