「なんかこのかわうそのヤツ、他人とは思えねえんだよ…」(ねずみ男)鬼太郎は夢子の誘いで若杉先生の故郷に呼ばれ、手作業で田植えをするなどノンビリした気分を味わっていた。一方仲間はずれにされて怒ったねずみ男は、近くのオベベ沼で自分と似た境遇を持つ妖怪:かわうそと出会う。互いの辛い身の上話から意気投合して友達になった二人は、協力して水路を壊し田んぼをメチャクチャにしてしまった。怒った鬼太郎はかわうそを退治しようとするが、ねずみ男はかわうそを許してほしいと必死に頼む…。
「鬼太郎さん…夢子は鬼太郎さんを信じています…」(夢子)人間に見られてはならない妖怪パーティーの現場に人間を手引きした罪で、鬼太郎が妖怪警察に捕まった。無実だから大丈夫だと余裕の鬼太郎だったが、これこそ裏で糸を引く妖怪:百々爺の罠だったのだ。裁判の結果、鬼太郎は五百年間封印の重刑となってしまう。隙を見て鬼太郎は逃げ出すが、代わりに目玉の親父が捕まってしまった。そして全ては妖怪の頂点に立とうと考えた百々爺の企みだと知り、鬼太郎ファミリーの逆襲が始まる!
「体に回った毒を取り除く物としても大切にされた木じゃ」(閻魔大王)突如、埋立地にあるゴミ捨て場から巨大化した妖怪:あかなめが現われた。人間が捨てたゴミからできた未知の物質によって理性を失い、大暴れするあかなめ。鬼太郎は説得しようとしたが、有無を言わさずあかなめに飲み込まれてしまう。エンマ大王から「毒を浄化するには『豊の木の種』を植え付ければいい」と聞き、必死に種を捜す目玉親父たち。しかし、種は「あかなめを倒して有名人になろう」と考えたねずみ男に奪われてしまった!
「ワシをばけ猫といったな…そのばけ猫に誰がした!!」(ばけ猫)父が交通事故にあって以来、まるでネコのようになってしまったと嘆く少年・健二。彼に頼まれた鬼太郎が事件現場である国道0号線を調査するとそこへ不審な車が現われ、捕まえようとするが煙のように消えてしまった。それがばけ猫の幻覚だと知った鬼太郎は蛍光塗料を使ってばけ猫の姿を確かめ、ばけ猫の住処である妖しい空間へとたどり着く。なんとそこは交通事故で殺されて人間を恨む猫の怨念が、大量に集まった場所だったのだ…。
「いい子ちゃんね…私と温泉でも入ってゆっくりお話しましょう」(骨女)千年ぶりに復活した妖怪:赤舌。その手下の妖怪:骨女は口のうまいねずみ男を強引に仲間に引き入れ、心の疲れた人間たちを集めさせた。人間たちは赤舌に水分を吸収され、理想郷『千年王国』の柱にされてしまう。さらに邪魔な鬼太郎を始末するべく、赤舌は仲間の妖怪たちを追い詰めた家を丸ごと飲み込み、一網打尽にしてしまった。妖怪たちは水分を吸われて動けないが、唯一子泣きじじいだけが、自らを石に変えて難を逃れていた…!
「ばかやろう!釜が怖くて白まんまが食えるかってんだ!」(ねずみ男)何者かの罠にかかり、妖力の源である髪の毛を奇妙な釜に奪われてしまった鬼太郎。ねずみ男に協力を求めて釜のおびき出しに成功するが、妖力を奪われた鬼太郎では歯が立たず、ねずみ男まで釜に吸い込まれてしまう。砂かけばばあの妖怪玉で一連の犯人が妖怪:かまなりだと突き止めた鬼太郎は、これ以上仲間を犠牲にできないとたった一人でかまなりに挑もうとする。だがこの鬼太郎の危機を知って、仲間の妖怪たちが助けにやって来た!
「息子はお前が動き回っていることにビビッている…」(おどろおどろ)町で誘拐事件が続発する中、鬼太郎宛に事件に手を出すなという脅迫状が届く。妖怪は関わっていないと思っていたが、不審に感じた鬼太郎は事件を調べてみることにする。夢子を囮にすると誘拐犯が現れるが、妖気は全く感じない。しかし誘拐犯の逃げ込んだ洋館には尋常ではない妖気が立ち込めていた。洋館へのりこむ鬼太郎の前に現れたのは、妖気に取り憑かれて妖怪:おどろおどろとなった誘拐犯の父親の変わり果てた姿だった!
「そうはいくか!俺は被害者なんだ、人間に復讐したる!」(土ころび)電気が供給されているはずの山奥の村で、停電の日が続く。祖母がこの事件をタタリだと騒ぐため、村娘の君子は鬼太郎に手紙を書いた。だが鬼太郎がいくら調べてもタタリらしい痕跡はない。そこへ電気を売りに現われたねずみ男。あまりのタイミングのよさを疑った鬼太郎が後をつけると、ねずみ男が妖怪:土ころびを騙して電気を止めていたことが判明する。説得する鬼太郎だが、土ころびは電気を吸って巨大化し、戦いを仕掛けてきた!
「お前達4人はあの釜で煮られ、おいしいスープになるのです」(美女)夜の繁華街に現われた和服の美女によって、3人もの男が連れ去られた。話を聞いたねずみ男は自分が解決しようと事件に挑むが、美女に魅入られて同じ末路をたどる。砂かけばばあにより消えた4人が地獄にいるとわかり、地獄列車で地獄へと向かう鬼太郎たち。地獄の先に着いた鬼太郎たちは行方不明の4人を見つける。そして閻魔大王しか持てない『万有自在玉』を使って地獄の鬼をも従えるあの和服の美女もいた!この美女の正体とは…
「さあとっておき、鬼太郎の親父の缶詰でございますよ」(骨女)ねずみ男の前に骨女が再び現れた!彼女が今回従う妖怪:大首は富士山を噴火させて東京を死の町と化し、死んだ人間の霊魂を吸収しようというのだ。強引に仲間にされたねずみ男は邪魔となる鬼太郎を殺すため、オナラを巨大缶詰に詰めて鬼太郎たちの目の前で爆発させた。なんとか生きのびた鬼太郎たちはねずみ男の後をつけ、アジトの霊魂缶詰工場へ突入する。だがガイコツの大群に苦戦し、おまけに目玉の親父が缶詰にされてしまった!
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