「アタシは大丈夫!小料理屋の娘だから、酔っぱらいの扱いにはなれているから」(ジュリ)突如出現した光の柱に飲み込まれ、タカト、ジェン、テリアモンと離ればなれになったルキたちは、村を守るためにオロチモンと戦って傷ついたアンドロモンと出会う。しかし村のゲコモンたちはオロチモンの命令通りに酒を造ることで無駄な争いを避けていたため、アンドロモンには冷たかった。ヒロカズの看護のおかげで、アンドロモンはガードロモンに退化したものの一命をとりとめる。だがオロチモンがそこに現れ、お酌をさせるためにジュリをさらっていった!
「…ギルモンはデータ?」(タカト)光の柱で海の中へと飛ばされたタカトたちは、わずかに空気が残っていた横穴へと避難する。だがそこは四方を水に囲まれていて、陸地への脱出はとうてい不可能に思えた。ふたたび山木との交信が可能になっても、タカトはその場にいたみんなの親への対応に困惑することしか出来ない。しかし水にぬれたはずの通信機が使えたことから、ジェンが海水がデジタルなものだと気付いて脱出に成功し、図書館のようなところにたどり着いた。タカトとジェンは、そこで水野という男と出会った…。
「ねえねえ、一緒にテリアモンを捜して?」(シウチョン)現実世界にいたジェンの妹シウチョンの前に、突如デジタルワールドの入り口が現れる。アークに乗るテリアモンの姿を垣間見たシウチョンは、その後を追って現実世界から消えてしまう。そうして何も知らないままやって来たデジタルワールドで、シウチョンは四聖獣の領域を守護するデーヴァのアンティラモンと出会った。自分の使命に忠実なアンティラモンもシウチョンの言葉には逆らえず、一緒にテリアモンを捜すことになってしまう…。
「…これが私の運命だったらしい」(レオモン)タカトたちはロップモンのテイマーとなったシウチョンと合流。そこへベルゼブモンがテイマーズを抹殺しようと現れた。絶体絶命の危機からタカトを救おうと自ら光の柱に飛び込んだグラウモンたちが現れ、テイマーズはついに合流した。だが究極体となったベルゼブモンの力は強大で、デジモンたちは次々倒れてゆく。レオモンは己の力に酔いしれるベルゼブモンを説得しようとするが、ベルゼブモンは非情にも手刀でその身体を貫いた!
「僕はもうギルモンの後ろにいるんじゃない!ギルモン本当の本物の究極進化!」(タカト)レオモンを殺され爆発したタカトの怒りによって、メガログラウモンは危険な究極体メギドラモンに進化してしまう。その力はベルゼブモンを上回っていたが、野獣さながらの凶暴さに一同はショックを受ける。ベルゼブモンはメギドラモンを倒すために味方であるマクラモンを倒し、ラピッドモンとタオモンのデータまでロードしてさらなる力を得る。その圧倒的なパワーの前に倒れたメギドラモンに寄り添い、後悔の涙を流すタカト。その時、奇跡が起こる…。
「覚悟しろベルゼブモン、お前の悪しき魂を聖なる光が焼き尽くす!」(デュークモン)タカトの心を受け取ったギルモンは、究極体であるデュークモンへと進化を遂げた。それはパートナーであるタカトとギルモンが一つになった姿だった。チャツラモンが激闘の隙をついて裏切り者のロップモンを始末しようと現れるが、デュークモンに倒されてしまう。そのデータをロードして力を増したベルゼブモンも、デュークモンの前では敵ではなかった。てデュークモンの一撃がベルゼブモンを貫こうとしたとき、戦場に声が響いた…。
「ここでやられるわけにはいかないな……僕の帰るところはジェンの家だ!」(テリアモン)クルモンを救い出し、みんなで現実世界へと戻るためにも、デジモンの神である四聖獣スーツェーモンと会わねばならない。さらに妹シウチョンを危険な目にあわせたくない重圧から、ジェンは責任感に押しつぶされないようにするのが精一杯で、周りのことが全く見えなくなっていた。テリアモンがダメージの蓄積で弱っていることにさえ彼は気付かない。そしてスーツェーモンと対決するテイマーズ。しかし圧倒的な力の差の前に万策尽きてしまう…。
「汝らは戦うべき相手を間違っている!それほど戦いたいのなら真の敵に向かえ」(チンロンモン)倒したと思ったスーツェーモンが不死鳥のようによみがえった。防戦一方となるテイマーズの危機に、もう一体の四聖獣チンロンモンが現れる。チンロンモンはスーツェーモンを制止すると、デジタルワールドをおびやかす真の敵の存在をタカトたちに語りはじめた。その頃、強敵を見つけたサイバードラモンとリョウの前に現れた四聖獣シェンウーモン。さらにこの先では、四聖獣バイフーモンが未知の敵と戦っているという。謎に包まれた真の敵の正体とは?
「過去は変えられなくても現在は変えられる、現在が変われば未来も変えることができる」(レナモン)デジタルワールドを襲う真の敵・“デ・リーパー”。かつてのそれは単純な消去プログラムだったが、デジモンの進化に対応して自らをより強力に進化させていったのだ。デ・リーパーは触れたもの全てを消去する赤い泡でクルモンを狙う。四聖獣の協力でクルモンを救出に向かうテイマーズ。なんとかクルモンを助けたものの、狭い縦穴の中で無数の赤い泡が迫ってきた。ピンチを打開するため、ルキとレナモンがデ・リーパーに挑む!
「クルモンにできること、したいクル!」(クルモン)デジタルワールドの消滅に向け、ついに動き出したデ・リーパー。滅びの運命を変えようと四聖獣も集合、クルモンにその力を解放することを求める。進化の光によって究極体へと進化して、デ・リーパーに立ち向かうために集まってくるデジモンたち。一方、現実世界ではジャンユたちがデジタルワールドから戻るための箱舟・アークを完成させていた。今を逃せば次に帰って来られるのはいつになるかわからない。タカトたちはアークが到着するはずの場所へと急ぐ!
「お父さんと約束したんだもの、帰ってギルモンパン食べるって!」(タカト)タカトたちはアークとの合流地点にたどり着いたが、別行動をとったルキとレナモンが戻らないために乗り込めない。そのルキとレナモンは、傷つき倒れているインプモンを助けて合流地点へと急いでいた。だが無情にも出発時間が来て、アークは動き出してしまう。乗り遅れたタカトのため、必死に叫ぶギルモン。その声に反応したのか、アークは一時停止して全員が乗り込むことが出来たのだった。そして再発進、懐かしい現実世界が見えてくる…。
「ゴメン!僕、今帰れないんだっ!!」(タカト)デジタルワールドから帰還したメンバーの中でただ一人、ジュリには迎えが来てくれなかった。彼女を両親のいる松本まで送ったタカトは、新宿副都心にデ・リーパーが現れたことを知って驚愕する。悩みに悩んだ末、タカトは両親の待つ逗子ではなく、ギルモンと共にデ・リーパーに占拠された新宿へと向かう。デ・リーパーと戦えるのは自分たちテイマーズだけだと、ジェンとルキも母親に別れを告げて新宿へと向うが、ジュリだけは忽然と姿を消してしまった…。
「ゴメン、アイ、マコ、…でも俺のダチがピンチなんだよ!」(インプモン)デ・リーパーから放たれた分身・エージェントの奇怪な行動に、タカトたちは一時撤退を決める。その頃、インプモンは自分あてに残されたメッセージを頼りに、ついに自分のテイマーであるアイとマコトに再会する。しかし安息の時も束の間、テレビでタカトたちの危機を知り、再び戦いの場に戻る決意を固めるインプモン。マコトに託された玩具の光線銃に込められた想いが、彼をより強力なブラストモードとして復活させた!
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