アヌの夏―。五年に一度だけ訪れるこの時期は、天上のアヌ神の加護により、塔内の魔物は皆ひとしくその力を失ってしまう。ギルガメス王により建国されたウルク国は、北方に「塔」の復活を確認すると、出現した魔物の征討を理由に「塔」内部への侵攻を開始。以来このアヌの夏の到来を見計らい、上層階への進撃を目標に塔内に拠点を作り続けてきた。嘗て、ドルアーガの塔を彩った勇者ギルと巫女カイの物語が伝説として伝承された八十年後の世界……。ついに三度目のアヌの夏が訪れようとしている。塔内第一階層に最初に建設された拠点「塔内都市メスキア」は、塔と共に復活を遂げたと目されるドルアーガ討伐の為、三度目の出征に備えるウルク国軍と、塔最上階に眠るという伝説の秘宝「ブルークリスタルロッド」の噂を聞きつけた冒険者たちで賑わっていた…。
人は何を求め、何のために｢塔｣へと登るのか―。８０年の時を越え、ウルク国に再び現れたドルアーガの塔。仲間と共に最上階を制した登頂者ジルを待っていたのは、信じていたカーヤの手ひどい裏切りだった。謎の目的を胸に秘めるニーバと共に｢幻の塔｣へと消えていくカーヤ。ジルは失意とともに、最下層へと流されていく。カーヤは何を求めていたのか。自分は何を望んでいるのか。生きる気力を失い、答えのない問いを抱えたまま時を過ごすジル。だが、彼の目の前に謎の少女カイが現れ、運命は再び動き始める。｢私を塔のてっぺんまで連れて行って｣失われたはずの願いを胸に、ジルは再び登頂者となって果てなき塔の冒険に挑む。
