物語の始まりは、宇宙の中心と言われる星。銀河鉄道のすべての始発駅ディスティニー。有紀学（ユウキ・マナブ）は亡き父や兄の遺志を継ぎ、銀河鉄道の安全を守る空間鉄道警備隊（SDF）に入隊する。SDFは宇宙で最も正確と言われる銀河鉄道の運行スケジュールを守るため、各路線で起こる事故、災害、救命救急、宇宙海賊の討伐などに対処している。SDFと銀河鉄道全線を統括する謎の美女レイラ・ディスティニー・シュラは、人や生物、惑星の運命が見える能力を持っている。旅立つ者の未来にどんな苦難が待ち受けていると分かっていても、決してその未来を伝えてはならない“運命の守護者”である。しかし、自分の運命に立ち向かう旅人を、邪悪な力で変えようとする者が現れた時、彼女の秘められた力が発動する。果たして学の運命は、レイラにはどう映っているのだろうか…。銀河鉄道網を脅かす最大の危機が迫るなか、学は自らの運命をどう切り開いてゆくのか…。
いつものように何も起きない、ごくありふれた夏だと思っていた…。夏休み最後の夜、浅羽直之はふとした出来心から学校のプールに忍び込んだ。彼はそこで、手首に銀色の球体を埋め込んだ不思議な少女と出会う。「伊里野加奈」…それが二人の出逢いだった。新学期になると、伊里野は浅羽のクラスに転校してきた。他人とのコミュニケーションを苦手にしているらしい伊里野だったが、浅羽には不思議と心を開いた。二人は学校生活を通じて、次第に親密になってゆく。しかし伊里野には得体の知れない一面があった。頻繁に校内放送で呼び出されては姿を消し、様々な出来事に対して、時に自らを傷付けるような奇妙な反応を見せるのだ。そして、どこからともなく現れては伊里野の窮地を救う謎の男・榎本の存在…。伊里野の秘密は、ここ園原の軍事基地や、新聞部が解明を目指すＵＦＯ騒動と何らかの関係があるのだろうか？やがて特殊戦闘機「ブラックマンタ」の存在を通じて、彼女の背負う過酷な運命が明らかになってゆく…。今、短い夏の永遠の物語が始まる。
