ギャンブルの強さだけで学内のヒエラルキーが決まる私立百花王学園。蛇喰夢子（浜辺美波）の脅威に、生徒会が危機感を募らせる中、上納金を支払うことができない「家畜」の数が激増。そんな中、２年前のある事件を機に、停学処分を受けていた視鬼神真玄（藤井流星）が舞い戻る。彼の策略にハメられた夢子は打ち負かされ、ギャンブルを封じ込められてしまう。傍若無人な視鬼神は、ついに桃喰綺羅莉（池田エライザ）を生徒会長の座から引きずり下ろす。そして迎えた、会長交代式。夢子は視鬼神に“公式戦”を申し込むのだった。
迷彩帽に迷彩リュックの少女・浅草みどりは、アニメが好きで、人並み外れた想像力があるのだが、極度の人見知り。浅草の中学からの同級生・金森さやかは長身で美脚、金儲けに異常な執着を見せるタイプだ。2人が入学した芝浜高校は、413の部活動と72の研究会およびそれに類する学生組織がある、一言でいえばカオスな高校。この部活動および学生組織を束ねているのが大・生徒会。道頓堀透、ソワンデ、阿島、王が幹部として運営を司っている。そんな芝浜高校で、浅草と金森はカリスマ読者モデルの水崎ツバメと出会う。ツバメもまた、芝浜高校に入学してきた新入生で、実はアニメ好きでアニメーター志望だった。運命的な出会いを果たした3人はアニメ制作に邁進することを決意する。こうして、電撃3人娘の「最強の世界」を目指す冒険が始まった!!!
創立122年を迎える私立百花王学園。この伝統ある名門校で生徒の階級を決めるのは“ギャンブルの強さ”。勝者には地位と名誉が与えられ、敗者は財産も尊厳も奪われる。この学園に、1人の少女が転校してくる。彼女の名は蛇喰夢子。一見するとお淑やかなこの美少女は、いかなるリスクもいとわない常軌を逸したギャンブル狂だった。学園を支配する生徒会は、夢子を危険な存在と判断し、百戦練磨の刺客を送り込むも次々と撃破。学園は夢子を中心に大きく動き出そうとしていた。生徒会はついに、全校生徒を巻き込んだ百花王学園史上最大のギャンブルバトルの開催を宣言する――。
春、元美術部で運動音痴の主人公・東島旭（西野七瀬）は、新しい自分になることを夢見て、二ツ坂高校に入学する。しかし、そこで、１つ上の先輩でなぎなた部の宮路真春（白石麻衣）と出会い、その強さに憧れ、“なぎなた”をはじめる決意をする。入部したなぎなた部で、同級生の八十村将子（桜井玲香）、紺野さくら（ 松村沙友理）、２年生の野上えり（伊藤万理華）、大倉文乃（富田望生）、そして宮路真春らと共に部活動をスタートしたが、“練習は楽で運動神経がなくても大丈夫”、そんな誘い文句とは真逆でなぎなたの稽古は過酷そのもの！やがて３年生にとって最後となる夏のインターハイ予選を迎える。決勝まで順調に勝ち進んだ二ツ坂高校だったが、ダークホースの國陵高校に敗れてしまう。なかでも、１年生エース・一堂寧々（生田絵梨花）の強さは圧倒的だった。３年生が引退し、野上新部長で再スタートを切った新生二ツ坂なぎなた部は、山奥の尼寺で僧侶・寿慶（江口のりこ）の激しいしごきによる、地獄の夏合宿を経て、一回り大きく成長する。迎えた秋の大会。再び二ツ坂の前に宿敵・國陵高校と一堂寧々が立ちふさがる。
理想の外見を手に入れれば、どんな恋の上手くいく！？大木琢郎、３３歳、独身。彼は死んだ母親が残した庶民的な定食屋「こころ屋」を営む心優しいブサイク。料理の腕前も人柄も完ぺきでお店の人気者だが、女性とはまったく縁がない。ある日「こころ屋」に新人アルバイトで超美人の寛子ちゃんが入ってくる。彼女の一挙一動に胸がキュンキュンする豚郎。ついに、思い切って告白するが、あっさり振られてしまう。 その後、琢郎はスーツを買いに行った洋服の青山で、着るだけでハンサムになれる「ハンサム・スーツ」を手に入れる。ハンサムな男に変身した琢郎は、光山杏仁として、瞬く間に人気カリスマモデルとなる。これで寛子ちゃんにも好かれるはず、だったが……
流されっぱなしで生きてきた“鳥山ゆきな”。大学入学早々、一目惚れした圭先輩に誘われるまま、フラフラと人力飛行サークル〈Team Birdman Trial〉のパイロット班に加入する。１００人近い部員たちが、琵琶湖で開催される夏の大会に向けて準備を進める中、トレーニングを積む“ゆきな”の前に、「狂犬」と呼ばれる坂場先輩が現れ、圧倒的な力を見せつけて正パイロットの座を奪ってしまう。やる気を失ったゆきなだが、渋々参加したテストフライトで、圭先輩が大怪我を負う事故が起きる。機体は損傷、パイロットを失い、ショックを受ける＜TBT＞メンバー。そんな中、ゆきなは坂場が抱えた心の傷とサークルの悲願を知る。自分がどうしたらいいかを悩む中、「誰かが漕がなきゃ飛ばない」という親友の和美の言葉に背中を押され、仲間達の想いを繋ぐため、坂場先輩と二人で飛ぶことを決意する。ゆきなと坂場は、全ての想いを乗せて琵琶湖の空にキセキを描けるのか―。
