自身が率いる部隊を全滅させかけてしまった山姥切国広は、自らの申し出により近侍を辞すことに。主である審神者より新たな近侍へと任命されたへし切長谷部。ただへし切長谷部はそのことに納得できずにいる。審神者より出陣を命じられたへし切長谷部は山姥切国広を部隊に加えてもらうよう懇願し、鶴丸国永、燭台切光忠、同田貫正国、大倶利伽羅らとともに「備中高松城の戦い」へと出陣する。黒田官兵衛を擁する羽柴秀吉らは備中高松城へ水攻めを行おうと堤防を築いている。時同じくして、本能寺では明智軍が信長の首を探している―。廻り逢い、交差する物語の中で、果たして彼らは答えを見つけ出すことができるのか。これは受け継がれ、繰り返される、近侍の物語―。
２６歳の春――。須和弘人は、高校の同級生の茅野貴子、萩田朔、村坂あずさ、卒業後に結婚した高宮菜穂、そして、二人の間に生まれた子供と共に、桜の舞う弘法山を訪れた。彼らはそこから沈みゆく夕日を眺めながら、１０年前に亡くなった成瀬翔のことを考えていた。成瀬翔は高校二年生の始業式の日に、東京から松本市に引っ越してきた転校生。すぐに翔と親しくなった須和は、彼と菜穂が互いに思いを寄せ合っていることを知るが、それに気付かないフリをしてしまっていた。そして、１７歳の冬に突然、翔は全てを置いて亡くなってしまう。１０年後、翔の死が自殺だったことを知り、須和の後悔は募る。「自分は、翔から、未来も菜穂も奪ったズルいやつだ」。もしも、あの頃の自分が今の気持ちを知っていたら……須和は奇跡を信じ、過去の自分へと手紙を送る。そこに綴ったのは、これから起こる出来事と、２６歳の彼が抱える後悔と本心。そして、１６歳の自分へ向けたあるメッセージだった。その思いを受け取った１６歳の須和。手紙の言葉に後押しされ、彼が最後にした選択が、“まだ誰も見たことのない新しい未来”を作り出していく。菜穂と翔がこれから描く未来とは？それを見守る須和の想いとは――。
古豪・烏野高校排球部が新チームとして再生していく姿を、迫真のドラマとバレーアクションで描いた前編『ハイキュー！！終わりと始まり』。続く本作では、新生・烏野が全国大会出場を目指し、宮城県インターハイ予選に挑む。立ちはだかるは、県ベスト４の強豪・青葉城西高校！それを率いるのは、中学時代の影山の先輩にして、県Ｎｏ．１セッターとの呼び声高い及川徹。圧倒的な経験とチーム力を見せつける青城を前に、カラスたちは羽ばたけるのか－！？
