自身が率いる部隊を全滅させかけてしまった山姥切国広は、自らの申し出により近侍を辞すことに。主である審神者より新たな近侍へと任命されたへし切長谷部。ただへし切長谷部はそのことに納得できずにいる。審神者より出陣を命じられたへし切長谷部は山姥切国広を部隊に加えてもらうよう懇願し、鶴丸国永、燭台切光忠、同田貫正国、大倶利伽羅らとともに「備中高松城の戦い」へと出陣する。黒田官兵衛を擁する羽柴秀吉らは備中高松城へ水攻めを行おうと堤防を築いている。時同じくして、本能寺では明智軍が信長の首を探している―。廻り逢い、交差する物語の中で、果たして彼らは答えを見つけ出すことができるのか。これは受け継がれ、繰り返される、近侍の物語―。
古豪・烏野高校排球部が新チームとして再生していく姿を、迫真のドラマとバレーアクションで描いた前編『ハイキュー！！終わりと始まり』。続く本作では、新生・烏野が全国大会出場を目指し、宮城県インターハイ予選に挑む。立ちはだかるは、県ベスト４の強豪・青葉城西高校！それを率いるのは、中学時代の影山の先輩にして、県Ｎｏ．１セッターとの呼び声高い及川徹。圧倒的な経験とチーム力を見せつける青城を前に、カラスたちは羽ばたけるのか－！？
