休日、それは防衛隊員に訪れる束の間の安息…。トレーニング漬けの日々で休日の過ごし方を忘れてしまったレノは、同じく非番の保科からただならぬ雰囲気を感じとり、伊春と共に尾行作戦を決行する!しかし、事態は思わぬ方向に動き出し…?!
怪獣10号の襲撃は立川基地に壊滅的な打撃を与え、日本は新たな危機の時代を迎えようとしていた。「怪獣8号」として身柄を拘束された日比野カフカの処遇は未だ不明のまま、第3部隊の新人隊員たちは別部隊への異動が決まり、それぞれの場所で新たな任務に就くことになった。“防衛隊最強”の第1部隊への所属が決まった四ノ宮キコルは、隊長・鳴海弦の元へ挨拶に向かうが…。
品川を突如襲った大陥没。大空洞から現れたのは無数の巨大な蟻型怪獣だった。カフカとキコルが所属する第1部隊が出撃することになり、鳴海の指示のもと隊員たちは迅速に任務をこなしていく。キコルが次々と怪獣を撃破し期待通りの結果を出す中、防衛隊の監視下に置かれているカフカも、自身の価値を証明するため怪獣に立ち向かう。
三度姿を現した「怪獣9号」は2体に分裂し防衛隊を翻弄。カフカとキコルは力を合わせて戦うが、戦いの中で進化する怪獣9号に防戦一方、さらにカフカは怪獣8号への変身に失敗してしまう。窮地に陥ったキコルは亡き母・四ノ宮ヒカリと交わした約束を思い出し…。一方の鳴海は、もう1体の怪獣9号と激しい攻防を繰り広げていた。
キコルの言葉で怪獣8号に変身することができたカフカは、本来の力を発揮し、怪獣9号を圧倒する。鳴海、キコル、カフカの活躍により第1部隊は日本防衛隊長官・四ノ宮功が思い描く最強の部隊としての実力を証明した。しかし勝利の余韻も束の間、突如警報が鳴り響き、「強大な怪獣の力は、いたダいていくよ」と不穏な言葉を残して消える怪獣9号。そして防衛隊に史上最大の危機が訪れる!
識別怪獣兵器(ナンバーズ)2を装備した功を吸収し、「怪獣2号」の強大な力を手にした怪獣9号。鳴海とカフカは必死の攻撃で怪獣9号を追い詰めるも、あと少しのところで取り逃してしまう。功の訃報が伝えられ日本全国に深い喪失と未来への不安が広がる中、鳴海とキコルはそれぞれの決意を胸に刻む。そしてカフカは、自らの力の代償と向き合うことになる。
第3部隊が身柄を拘束していた「怪獣10号」が意識を取り戻し、指名された第3部隊副隊長・保科宗四郎は、怪獣10号からある提案を持ち掛けられる。一方、有明りんかい基地では、東方師団会議が開かれていた。最大の脅威となった怪獣9号への対策が議論される中、保科の口から驚きの情報が明かされる。
「怪獣6号」の力を宿し、“最も強力で危険”な兵器とされる識別怪獣兵器(ナンバーズ)6の適合者に選ばれた市川レノ。第4部隊隊長の緒方ジュウゴが課した試用期間を乗り越えたレノは、識別怪獣兵器(ナンバーズ)を装着して初の実戦に臨むこととなる。一方、同じ第4部隊に所属する古橋伊春は、目覚ましい成長を遂げるレノに複雑な思いを抱いていた。
怪獣6号の力に飲み込まれそうになったレノを叱咤激励し、本獣に立ち向かう伊春。瞬間的に高い解放戦力を発揮する伊春は、緒方と同じ「瞬間適合者(フラッシュアダプター)」の資質を開花させようとしていた。互いへの信頼を武器に勝機を引き寄せる伊春とレノ。その姿に、緒方はかつて同僚だった四ノ宮ヒカリとの会話を回想する。
怪獣8号の力に頼らない戦い方を身につけるため、保科から直々に防衛隊式格闘術の教えを受けるカフカ。それは奇しくも功が完成させた戦術でもあった。訓練の日々の中、携帯電話を返却されたカフカは久しぶりに同期たちからのメッセージを受け取る。一方、防衛隊上層部は日本中で頻発する未解決の怪獣事件への対応に追われていた。
東京都内の各所で同時多発的に怪獣が発生!鳴海の第1部隊とミナの第3部隊が出撃するが、事態は東京にとどまらず、日本各地で怪獣たちが重要施設への攻撃を開始していた。未曽有の「群発災害」に立ち向かうのは、識別怪獣兵器を操る精鋭と、訓練を積んだ若き力──功の遺志を継ぐ新たな日本防衛隊に出撃の時が訪れる!
同時発生した超巨大怪獣の討伐に苦戦する防衛隊を救ったのは、遥か地平から放たれたミナの強力な一撃だった。全国各地から戦況好転の報告が届き始めたその時、鳴海やミナをはじめとする主力隊員たちの前に5体の識別怪獣が現れる!ふたたび状況が悪化する中、怪獣9号との戦いを見すえ待機を命じられていたカフカに決断の時が訪れる。
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