「一ヶ所で長生きしている猫はその家の守り神になるんじゃ」(目玉親父)時は江戸時代。絹問屋の山形屋で働く人間が3人も殺された。目明しのねずみ男は手柄を立てようと下手人を探すが、そこへ旅の虚無僧が現れ「犯人はこの家で長年飼われている猫のお玉だ」と断言する。山形屋の娘・お夢はとても信じられない。その後、幾つもの難事件を解決している少年:鬼太郎と出会うお夢。鬼太郎は遺体の傷跡が猫ではないことから、虚無僧が怪しいと目星をつけた。その晩、虚無僧に命じられた妖怪が山形屋を襲う!
「アハハッハ…日本の妖怪なんてわけないわ!」(ジニヤー)アラビアの魔王の娘:ジニヤーが日本にやって来た。目的は身体を壊した父の治療をさせるため、進んだ医療技術を持つ日本の妖怪医者をアラビアに連れて帰ることだった。日本の不良学生を従えて、恐山の妖怪病院を襲うジニヤー。魔法によって姿をねずみに変えられ一時不利になった鬼太郎だが、砂かけ婆によって元に戻り、反撃を開始する。ジニヤーをようやく追い詰めるが、そこへ娘:ジニヤーを追ってきたアラビアの魔王が現れた!
「紅子はオレが守る!……紅子嫌がってる!!」(ぬりかべ)三年前に妖怪に誘拐された娘・仙子を探してほしいと女性から頼まれた鬼太郎。一方、ぬりかべは雪山で遭難していた幼い少女・紅子を助ける。紅子は一時的に目が見えなかったため、ぬりかべを祖父だと思い頼っていた。可愛い紅子の姿に少しずつ情を寄せるぬりかべ。しかしそこへ鬼太郎たちが現れ、紅子を連れ去られた仙子だと言って連れて行こうとする。祖父の名を呼び泣き叫ぶ紅子を助けるため、ぬりかべは鬼太郎に戦いを挑む!
「いきなりみんなをポカスカ…ひどいのなんのって…」(シーサー)ユメコの母から恩師が経営する旅館の経営を助けて欲しいと頼まれる鬼太郎。そこで『妖怪と遊べる旅館』をセールスポイントにしようと仲間の妖怪に協力を求めた。だがこれを知ったぬらりひょんは鬼太郎の信用を失墜させるべく、ねずみ男を騙し『妖怪狩りツアー』と称してガラの悪い暴力団を客にさせる。ボコボコにされた妖怪達から苦情を聞いた鬼太郎はぬらりひょんの陰謀だと突きとめたが、まず暴力団を懲らしめようと作戦を立てるが…。
「お前たちにメンコの面白さをたっぷり教えてやる!」(メンコ天狗)子供たちの行方不明事件を調べる鬼太郎の前に妖怪:めんこ天狗が現れた。めんこ天狗は子供とメンコをするのが大好きな妖怪だが、最近の子供はゲームばかりでメンコをバカにするので、メンコの面白さを教えるためにさらったというのだ。子供を救うため、戦いを挑む鬼太郎だったが妖力によってメンコそのものにされてしまう。しかし隙を見て脱出した鬼太郎はネコ娘に協力してもらい、今度はメンコ勝負でめんこ天狗に戦いを挑んだ。
「人間に味方する奴は、みんなカビだらけさ!」(豆腐小僧)人間たちの自然破壊に怒った妖怪:とうふ小僧は、食べると全身カビだらけになる豆腐を配って食べさせた。駆除してもたちまち再生するこのカビを殺菌するため、妖怪:天井なめの胃液をうすめたスプレーを作って人間たちを助ける鬼太郎。これを快く思わないとうふ小僧が鬼太郎に戦いを挑むが、敵うはずもなく敗北する。そして山神から事情を聞いた鬼太郎は、事件の後もなお自然破壊を止めない人間たちを反省させようと一計を案じた…。
「どこまで成長するんだ!!手の打ちようがない!!」(鬼太郎)銭湯でボヤ騒ぎの後、金品が盗まれるという事件が続発する。犯人が煙状の妖怪:えんらえんらだと知った鬼太郎は住んでいたという炭焼小屋へと向かう。そしてそこにいた子泣き爺から「炭焼小屋の老人が死んでしまい、えんらえんらは煙を求めてどこかへと消えた」と知らされる。さらに都会の煙は毒に侵されており、長く吸っていると凶暴になるというのだ。一方危惧したとおり、えんらえんらはねずみ男の言うことを聞かず暴れていた!
「この地上に我々だけの妖怪王国を築くのだ!!」(ぬらりひょん)ぬらりひょんは自分を支持する悪党妖怪を集めて、今度こそ鬼太郎を抹殺する一大作戦を行うことを宣言した。ちょっとした隙から目玉親父を拉致された鬼太郎は手紙の指示に従い柳川の土手へと向かう。ねずみ男からその話を聞いた砂かけばばあはそれが『本所七不思議の刑』だと知り、鬼太郎を助けるべく仲間を集める。一方その頃鬼太郎は次々に襲い掛かる妖怪を退け、七不思議の最後である難所:足洗い屋敷へとたどり着いていた…。
「地獄じゃ…この石から地獄の風が吹いてきておる…」(油すまし)古道具屋で買った『ねずみ男一族の秘法』という怪しい本を手がかりに枕石を見つけたねずみ男。さっそくユメコに使ってもらうと彼女の姿が消え、続いて使ったねずみ男も消えてしまった。この謎の石が地獄へと続いていると知り、ユメコたちを救うために石を使って地獄へ向かう鬼太郎。だが着いた場所は地獄と現世の中間にある、ねずみ男一族の村。そこで母と再会して幸せそうなねずみ男を見て、鬼太郎の胸に母への想いが甦ってきた…。
「地獄を支配されるお方が変わったんじゃ!!」(だつえばばあ)駆けつけた砂かけ婆たちに助けられ、村を襲撃した首狩り三人衆をなんとか退けた鬼太郎。ユメコと現世に赤ん坊を残して死んでしまった花子を人間界に戻す方法を探すため、鬼太郎一行は賽の河原に向かうことにした。だが途中、三途の川に身を投げた子供を救おうと飛び込んだ鬼太郎を三途の川の番人・大蛇様が襲う。さらに河原に置いた鬼太郎の妖怪道具が盗まれてしまう。全てはぬらりひょんの命に従った妖怪:だつえ婆の罠であった!
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