鬼太郎たちは、狐山で行われる狐の幻燈会に招待された。3匹の子狐も来るはずだが、いつまでたっても姿を現さない。冬眠中の一本だたらにいたずらして、反対に襲われてしまったのだ。逃げる子狐たちは道端の地蔵に化け、一本だたらの追跡をやり過ごそうとする。ところが走り疲れた一本だたらは、子狐地蔵の目の前で居眠りを初めてしまう。鬼太郎も地蔵の正体には気付かず、通りがかったおじいさんは雪よけの笠をかぶせてゆく。
ネズミ男がタダでコマを子どもたちに配っていた。ところが、子どもたちはせっかくもらったコマを捨ててしまう。その夜、捨てられたコマが子どもたちの耳から身体の中へ入り、コマに操られた子どもたちは家から出て行ってしまう。事件を聞きつけた鬼太郎は、祐子が持っていた妖怪コマから、事件の背後に妖怪・あまめはぎがいることを見破る。あまめはぎは捨てられたコマの恨みを晴らすため、500年振りに復活したのだ。
妖怪シールが売れに売れて懐の温かいネズミ男は、珍しくも鬼太郎に晩飯をおごった。その帰り道、酔っぱらいが妖怪をバカにしていた。鬼太郎は妖怪を信じない酔っぱらいに警告を与えるが、殴られてコブを作ってしまう。そこで、コブと同じだけの仕返しをすることを決めた。駅に着いた酔っぱらいたちは、終電が去った後にも関わらず切符を買わされ、臨時列車を待たされることになる。その列車は、鬼太郎が車掌を務める恐ろしい幽霊電車だった。
鬼太郎に少年から助けを求める手紙が届いた。村が妖怪ガマに襲われているというのだ。妖怪ガマは村を訪れた鬼太郎の前に現れ、祠の岩を取り除いてくれたら暴れるのを止めると約束する。ところが岩を動かした途端、ガマは恐ろしい妖怪・邪魅に姿を変え、鬼太郎が入れ替わりにガマの姿になってしまう。一連の事件は、邪魅が自分にかけられた封印を解かせるための計略だったのだ。目玉おやじは自分が身代わりになって、鬼太郎を元の姿に戻すが…。
人間たちが怖がるせいで、座敷童子は広い屋敷で独り暮らしを続けていた。不動産屋を始めたネズミ男がその家を勝手に貸し出し、働きもせずにギャンブルに溺れる男が家主になる。それでも座敷童子は一家のために働き始め、娘のほたるとも友達になる。だが、とうとう無一文になってしまった主人は、幸せのサボテンを屋敷に持ち込んでしまう。そのサボテンは妖怪・後神の操る、人間の魂を食べる植物だった。
昇少年たちは洞窟の奥で、不思議な壺を見つけてフタを開けた。壺の中から現れたのは妖怪・水虎だった。一度は鬼太郎が撃退するものの、水虎は雪崩を起こして昇を追いかけ始める。水虎が狙っているのは、昇の持っている巻物だった。巻物にはダムに封印された壺のありかが記されていた。壺の中には水虎の妻が封印されているらしい。水虎は自分に続いて女房を復活させるため、ダムを目指して駆けてゆく。
エリートの美女が連続して失踪する事件が発生。鬼太郎は美人研究者の綾子を守るよう依頼を受けた。その頃ネズミ男には、催眠ギターを駆使する吸血鬼エリートが近付いていた。吸血鬼エリートはネズミ男を利用して、まんまと綾子を誘拐してしまう。追跡する鬼太郎は、山奥にある隠れ家を発見して乗り込んでゆく。しかし吸血鬼エリートは、鬼太郎の髪の毛を利用し、鬼太郎専用の催眠曲を用意して待ち受けていた。
妖怪ポストに届いた手紙を盗み見たネズミ男は、鬼太郎になりすまして北海道の雪山にでかけた。冷凍妖怪・雪ん子による失踪事件が多発していたのだ。ネズミ男は金もうけ目当てで雪ん子を捕まえに行って、逆に氷漬けにされてしまう。遅れて到着した鬼太郎も、夜中にアイスキャンディーを売り歩く声を追っていったところ、雪男と雪女に待ち伏せされて氷漬けにされてしまう。冷凍妖怪たちは、山の中で動物たちを殺す人間たちに復讐していたのだ。
真奈美の前に妖怪・オバリヨンが現われて手招きした。何か伝えたいことがあるらしい。そのことが母の耳に入ると、真奈美は妖怪に関わってはいけないときつく叱られてしまう。真奈美の母は、自分の妹が妖怪のせいで死んだと信じていたのだ。心配した友人が妖怪ポストに手紙を出し、鬼太郎が真奈美のところにやって来ることになった。しかし真奈美の母は鬼太郎を追い返そうとする。そこにオバリヨンが現れ、再び真奈美に手招きをする。
半魚人が海難事故の調査中だった鬼太郎を襲撃し、海の底に沈めてしまった。妖怪イカに鬼太郎を食べさせ、妖怪真珠を手に入れようとするぬらりひょんの差し金だ。妖怪真珠は妖怪燈台に火を灯すために必要なもの。ぬらりひょんは妖怪燈台を使って世界中の妖怪を支配するつもりなのだ。目玉おやじは鬼太郎を救うため、ぬらりひょんに待ち伏せをかける。ところがネズミ男が裏切り、逆に目玉おやじを捕まえてしまう。
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